Après leur victoire contre Malefor, Spyro et Cynder ont droit au bonheur pendant trois bonnes années, pendant lesquelles l'Alliance du Sacré, ordre de Warfang destiné à protéger les terres de la cité, est créée. Hélas, le pays du Dragon traverse une nouvelle période sombre: Cynder est accusée d'une série de meurtres étranges par la cité de Warfang en proie à une haine des dragons noirs naissantes. Cynder s'exile et, prise d'une envie de vengeance contre Warfang, forme l'Empire des Ténèbres, qui se charge de recueillir les dragons noirs cherchant un refuge. Des mois passent, et l'Empire de Cynder se fait attaquer par une nuée de dragons morts-vivants. Obligée de fuir avec les survivants de l'attaque, Cynder vient trouver l'aide de Spyro qui leur permet de s'instaler à Avalar. Avec l'aide de paladins mystérieux d'un autre continent, l'Alliance apprend que la menace provient d'un dragon squelettique doué de nécromancie appelé "Le Damné". Les dragons de Warfang concluent alors une alliance avec l'Empire de Cynder très affaibli. La guerre commence alors: le Damné arrive à terasser les troupes de la nouvelle alliance et prendre les Cieux Concordants, tandis que l'Alliance assure la sécurité des îles au sud. Rien n'est encore joué, tandis que semble sortir de l'ombre la Horde des Enfers, un groupe de dragons choisis par Malefor dont les objectifs sont encore inconnus. Peut-être se êleront-ils à la guerre qui continue de progresser, mais à qui réussira-t-elle en fin de compte... ?
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